Larry Daley, Nachtwächter des Naturhistorischen Museums aus Nachts im Museum, Teil 1, ist mittlerweile ein reicher Unternehmer geworden. Alle paar Monate besucht er noch sein altes Museum. Bei einem dieser Besuche muss Larry nun feststellen, dass die Exponate durch Hologramme und neue Technologien ersetzt werden sollen. Die Exponate kommen in das Archiv in Washington. Dort können sie ohne die goldene Tafel des Pharaos Ahkmenrah aber nicht mehr zum Leben erwachen.
So denkt Larry – doch am folgenden Abend wird er von Jedediah aus dem Umzugscontainer heraus angerufen: Aus Versehen wurde auch die Tafel von Ahkmenrah, die die Figuren nachts zum Leben erweckt, mit nach Washington geschickt. Und nun steht das komplette Museum dort in der Nacht Kopf. Der Pharao Kahmunrah, Ahkmenrahs älterer böser Bruder, will die Tafel in seinen Besitz bringen, um eine Armee aus der Unterwelt zu holen und die Welt zu erobern.
Eilig reist Larry nach Washington, schleicht sich dort in den Museumskomplex ein und versucht, Kahmunrah aufzuhalten. Dieser hat sich jedoch Verbündete geholt: Die Figuren von Napoleon, Al Capone und Iwan dem Schrecklichen.
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